Lorsque John rentre chez lui après avoir combattu au Vietnam, une mystérieuse rencontre déclenche une nouvelle mission visant à retracer le passé de son père. Au cours de son voyage, il croise la route de Mary, une chasseuse de démons de 19 ans, qui cherche également des réponses après la disparition de son propre père. Ensemble, les deux unissent leurs forces avec la jeune chasseuse en formation Latika et le chasseur décontracté Carlos pour découvrir les vérités cachées sur leurs deux familles.

L’équipe de chasseurs part à Savannah, dans un ancien repaire des Hommes de Lettres, pour trouver des informations concernant l’Akrida. Au lieu de ça, ils trouvent une bande de zombies morts et une page de journal parlant d’un fait divers à Topeka, dans le Kansas. Persuadée que son père lui a laissé ce journal pour qu’elle le rejoigne, Mary entraîne toute l’équipe au Kansas.

Pendant ce temps, au garage Winchester, Millie a du mal à supporter que son fils devienne chasseur. Elle repense aux fois où son mari disparaissait lui aussi plusieurs jours pour chasser et elle s’inquiète beaucoup pour John. Mère et fils vont devoir faire des compromis et apprendre à s’adapter à cette nouvelle vie.

L’équipe de chasseurs enquête sur un meurtre étrange survenu dans le service psychiatrique de l’hôpital. Un vétéran a été retrouvé mort dans des circonstances étranges suite à une séance de thérapie de groupe. Carlos et John vont intégrer le groupe de parole pour essayer d’en apprendre plus, et cela pourrait bien faire remonter à la surface leurs propres traumatismes.

Un personnage important de la ville est retrouvé le cerveau en bouillie mais sans aucune trace de traumatisme. Notre équipe de chasseur soupçonne tout de suite l’oeuvre d’un Djinn. En poussant les recherches, Ada découvre que le djinn en question n’est autre que son fils.

Alors que l’équipe est toujours à la recherche de l’Akrida, Mary reçoit un appel de Tracy, une chasseuse à la retraite et vieille amie de sa mère, qui a retrouvé une de ses amies chasseuses morte dans la grande de sa ferme. L’équipe se rend sur place pour mener l’enquête, pensant d’abord à un loup-garou… mais les choses ne vont pas se passer comme prévu.

Alors que la bande se rapproche de l'Akrida, Mary découvre un indice qui la rapproche de plus en plus de son père, tandis que John doit déchiffrer les notes de son propre père. Pendant ce temps, il se pourrait que Roxy ne soit pas celle que John, Mary et les autres croyaient qu'elle était.

Blessé après s’être battu contre l’Akrida, Samuel est pris en charge par Millie et Mary, sa fille. Grâce à un thé magique d’Ada, il est vite remis sur pied et décide de repartir, seul, aux trousses des monstres de l’Akrida. Il croit avoir trouvé un moyen de débarrasser le monde de ces créatures.

Un groupe de vampires attaque un fourgon blindé transportant le contenu de coffres de banque. Ils sont à la recherche d’une boîte, entreposée par les Hommes de Lettre dans cette banque, contenant une amulette capable de montrer son destin à celui qui la touche.

La relation entre John et Mary est de plus en plus évidente. Lors de leur enquête ils croisent la route d’un homme qui prétend être un ancien Homme de Lettres, et avoir fait des recherches afin de trouver un moyen de détruire la Reine. De leur côté, Lata et Carlos rencontrent Roxy, l’ancienne animatrice radio. Lata, qui a appris à effacer les mauvais souvenirs, propose à Roxy d’effacer les siens.

L'Akrida a pris possession de Kyle et a réussi à piéger John. Les amis de John découvrent que Maggie possédait un bracelet capable de révéler les secrets.

L'équipe est en fuite depuis que John a dû quitter Lawrence. Le jeune homme a du mal à contenir sa colère. De son côté, Mary évite de penser à l'université.

Samuel est contacté par une chasseuse qui prétend avoir des informations sur le mystérieux inconnu qui pourrait aider le groupe à se débarrasser de l’Akrida. Lors de leur rencontre, les chasseurs se rendent compte que cette chasseuse est la reine de l’Akrida. Elle leur propose de se joindre à elle pour détruire toute vie sur la Terre.