下鸭矢三郎变成少女的模样游荡街头，帮母亲买东西的时候遇上了死板的哥哥——下鸭矢一郎。矢一郎对弟弟的变身非常不满，想要教训时却被矢三郎设计逃脱。矢三郎买便当及各种日用品去拜访红玉老师，当下的红玉老师不仅无能，还有臭脾气。矢三郎和老师聊天时，不禁想到了和弁天初次相遇的情景。可是，现在的弁天却对红玉老师不闻不问，抛弃老师去了星期五俱乐部寻欢作乐。红玉老师写了封言辞拙劣的情书让矢三郎带给弁天，矢三郎虽不情愿还是答应了。矢三郎把情书绑在箭上，模仿那须与一一箭射破了远处弁天的扇子。随后，矢三郎与弁天在酒吧碰面，弁天兴师问罪是否是挑衅，矢三郎矢口否认。在关于红玉老师的问题上，弁天对矢三郎的请求非常不满，当场强吻了矢三郎。随后弁天在屋顶还是与红玉老师见了一面，红玉老师虽然已经腿脚极度不利索，还是想表达殷殷爱意，然而弁天却明着暗着对老师羞辱了一番，大笑着飞走。矢三郎看不下去，把红玉老师送回了住处，并且变成了弁天的样子。

红玉老师在睡梦中还在吹牛，并希望弁天能多陪陪他，矢三郎表示无语。次日，矢三郎陪母亲去打桌球，母亲一副男子打扮，人称黑衣王子，而矢三郎则变身成了大小姐的模样。打球时，母亲对矢三郎主动找弁天表示担忧。矢三郎随后去找哥哥下鸭矢二郎聊天，矢二郎变身成一只青蛙后就再也没能变回来，便一直待在井底。同时，在伪电气白兰酒厂工作的十四郎受到了夷川家金阁银阁两兄弟的刁难，在被他们围住时，正好遇上了赶来接弟弟的矢三郎。金阁银阁的愚蠢令人难以置信，正当他们纠缠的时候矢一郎赶到并赶走了那俩兄弟。母亲害怕雷声，打雷时会无法保持变身后的模样，三兄弟赶去桌球店的时候，发现母亲已经不在。矢一郎情急之下手忙脚乱瞎指挥，最终还是在桥底找到了母亲。夷川家女儿、矢三郎的前未婚妻海星一直陪着母亲，为此，矢三郎前往道谢。雷雨散去、一家团聚，矢三郎不禁怀念起了伟大的父亲，也感叹有一个伟大的、胸襟广阔的母亲。

按照狸的传统（不如说是傻瓜的血脉）盂兰盆节是要出纳凉船的，然而下鸭家道中落之后，已经没法再弄到纳凉船了，矢一郎束手无策，只得找矢三郎求助，矢三郎来了傻劲，趁机揩大哥的油，被母亲发现并奚落了一顿。矢三郎随后找矢二郎聊天，聊到了父亲还有父亲和夷川家缔结的，矢三郎和海星的婚约，虽说婚约在下鸭总一郎死后就被夷川家单方面取消。矢三郎把注意打向了红玉老师，带着弟弟向老师借飞天房，没想到红玉老师已经把飞天房和风神雷神扇都送给了弁天。在老师家遇到了石屋山的金光坊，金光坊和矢三郎聊到了现在红玉老师的悲惨遭遇，也感慨了总一郎当年是如此的威武。矢三郎只得带着弟弟去海上的钟楼找弁天，对弁天事迹早已耳闻的弟弟一路上心魂不宁。弁天在钟楼上休闲纯粹是为了等鲸鱼出现然后能去拉拉看鲸鱼尾巴，矢三郎提出借飞天房后，弁天同意，但是提出如果再弄坏的话就要矢三郎去星期五俱乐部表演才艺，若是表演不好就将矢三郎煮成狸肉锅，她表示自己非常喜欢矢三郎，喜欢得希望能将矢三郎吃下去。弁天一挥风雷神扇，一时天空变色，电闪雷鸣；鲸鱼出现了，弁天狂笑不已，不顾俩兄弟便跳入海中，驾鲸而去，矢三郎望着远处的弁天，看呆了。

矢三郎逃到大阪一家中古相机店帮忙，回到京都时不幸巧遇了弁天，但侥幸逃过了弁天的眼睛。矢三郎与母亲见面，说起人类比天狗更可怕，母亲却相信大部分人是好人，让矢三郎不要忘记在北川救她的救命恩人，并要记得报恩。矢三郎私下与海星见面，拜托他把天狗香烟交给矢四郎，却发现弁天带了天狗来找矢三郎，得知是金阁和银阁出卖了他。根据他和弁天的约定，弁天带他去参加星期五俱乐部，并且在星期五俱乐部认识了当年妈妈的救命恩人。大家喝醉之后，弁天带矢三郎离开，一起赏月喝酒，喝醉之后的弁天一直说着可悲啊可悲。

矢三郎与弁天在外赏月时，淀川教授追了出来，弁天开始在屋顶上飞行，矢三郎与淀川教授追了一会就追不上了。弁天却意外的返回，拉着他俩的手到了一栋种了枫树的屋顶上。淀川教授有些微醉，坐在长椅上小憩，矢三郎拿出口袋中的相机为他拍照。转头看见站在灯光枫叶中的弁天，回忆起开始遇到她的青涩的摸样，不禁感叹弁天再无当日的摸样。矢三郎示意弁天坐到淀川教授的周围，为他俩拍照。淀川回忆起第一次见到弁天的样子，在一直勇敢的狸旁边，睡得很香，并向她表达了爱意。弁天拒绝了淀川教授，一步一步走到屋顶灯前，说月色很美，让她很悲伤，不让矢三郎靠近，然后飞走了。矢三郎等淀川教授醒来，淀川说他饿了，拿出了背包中的饭团和清酒，边吃边说起了吃狸是爱的表现，并回忆起了见到下鸭总一郎，并与他对话的故事。最后跟矢三郎说这就是傻瓜的血脉！两人在屋顶上找路，淀川教授意外的发现了梯子，矢三郎发现梯子是海星变得。送走淀川之后，矢三郎变成青蛙，到矢二郎的井底，跟他说遇到了母亲的救命恩人，也是他们的杀父仇人，就算他吃了父亲，还仍觉得的亲切，矢二郎说人吃狸是符合常理的。两人在感叹命运之时，发现弁天却在井口，一言不发，只是不停的落泪。

长期对立的下鸭家与夷川家。狸界王伪右卫门谈起了下鸭总一郎的继承问题，下鸭家的长子矢一郞和夷川家的当家早云，现在重新在伪右卫门举行选举的场合发生了冲突，在长老们的御前会议上一决雌雄，并打算拜托赤玉老师作证，赤玉老师撒起娇来得到出席承诺。说服矢三郎用白羽的箭站。

终于知道了父亲总一郎做成狸锅真相的矢三郎，不过，在那个时候阴谋已经遍布了，矢一郎和母亲都被囚禁了，对矢三郎的包围网也迫近着。多亏了弁天帮助矢三郎摆脱了窘迫的境地，两人为了拯救大家行动起来，那是矢三郎在进一步被逼到绝境的应对。另一方面，在星期五俱乐部，作为忘年会惯例的狸锅的准备也在进行中。下鸭家会如何呢。