甘粕桧曾根是个不会说谎，时常会过于不自觉地伤害别人的女性。她对人际关系烦恼，作为任期制队员进入航空自卫队，并被分配到岐阜基地。一天被叫去“第8机库”的桧曾根，被在泳池中出现的龙一口吞了下去。航空自卫队竟然让自古以来就在日本栖息的“变态飞翔生物”（简称“OTF”）拟态为战斗机，并对其管理着。就这样甘粕桧成为了“龙骑士（龙的飞行员）”，她的命运开始了大转动！

筑城、三泽、入间和其他三个基地所属的龙骑士要来岐阜基地集结，并为了模拟战一同进行训练。筑成所属的星野絵瑠，以尽早互相了解为目的提议夜间训练。而且她讨厌把龙当宠物对待。所以就一直将其拟态为战斗机F-2A。日登美真弓是个十分懒散的人，绢番莉莉子有视线恐惧症，桧曾根能与这些个性十足的龙骑士们构筑好人际关系吗？

任务的全部内容终于传达给了龙骑士们。用上海陆空，国家的总力来举办“祭祀”。那是为了给每隔74年醒来的超大型变态飞翔生物“未达大人”，引导去下一个休眠地点“卧房”的一大神事。为了诱导以超低速移动的未达大人，龙骑士和OTF不得不持续三天三夜的飞行。大家从饭干那里得知卖酸奶的贞的真实身份后，为了给日后准备，桧曾根等人开始了正式的训练。

上层所担心的情况发生了。恋爱感情让OTF和龙骑士的关系产生了巨大的裂痕。自“吻合”开始就没法驾驶玛索丹的桧曾根，又一次忽视了自己的情感。名绪看到桧曾根以后，重新审视自己力所能及的事。无法驾驶诺玛的绘瑠，开始再次追逐梦想。小此木、还有枣，以及“祭祀”在即却动摇着的岐阜基地的各位。面向即将到来的那一天，人们各自开始了新的行动。