In den 1990ern verdiente Bekmambetow sein Geld als Werbefilmer. Mit einem Freund zusammen schaffte er es 60.000 Dollar für seinen ersten Spielfilm aufzutreiben. Peshavar Waltz handelt vom sowjetischen Krieg in Afghanistan. Danach drehte er für den amerikanischen Produzenten Roger Corman den billigen Streifen Arena. Mit seinem dritten Spielfilm Wächter der Nacht – Nochnoi Dozor gelang Bekmambetow der Durchbruch. Der Fantasythriller basiert auf dem gleichnamigen Roman des russischen Bestsellerautors Sergei Lukjanenko. Mit der Fortsetzung Wächter des Tages – Dnevnoi Dozor übertraf Bekmambetow den Erfolg des ersten Teils. Der Film spielte allein in Russland an der Kinokasse über 30 Millionen Dollar ein und stellte damit einen neuen Rekord auf.

2007 drehte Bekmambetow eine Fortsetzung des in Russland äußerst populären sowjetischen Fernsehfilms Ironie des Schicksals (Regie: Eldar Rjasanow). 2008 folgte sein erster Hollywood-Film Wanted mit Morgan Freeman und Angelina Jolie, der bei einem Budget von 75 Millionen Dollar weltweit über 341 Millionen Dollar an der Kinokasse einspielte.