Eine tödlich endende Evakuierung kündigt einen Wandel im Kampf des Master Chiefs gegen die Allianz an. Auf Reach übernimmt ein neues Regime das Flotteneinsatzkommando. John ahnt, dass die Bedrohung näherrückt. Staffelauftakt.

John stellt Silver Team bei der Suche nach verschwundenen Spartan auf eine harte Probe. Kai sorgt sich um seinen Geisteszustand. Kwan erkennt, dass es im Rubble ohne Soren sehr gefährlich ist. Halsey will herausfinden, wer sie gefangenhält.

John und Silver Team brechen zu einer ungenehmigten Mission auf. Laera, Kwan und Kessler fliehen vor Sorens meuternder Besatzung. Ackerson erhält beunruhigende Informationen von Cortana, die ihn zu einer unwiderruflichen Entscheidung zwingen.

Die Allianz überfällt den wichtigsten Stützpunkt der Menschheit. John, Perez und Silver Team stellen sich einem übermächtigen Feind. Adm. Keyes führt die UNSC-Truppen in ihr letztes Gefecht. Halsey und Soren müssen zusammenhalten, um auszubrechen.

Nach der Niederlage kämpfen die Überlebenden darum, die Scherben wieder zusammenzutragen. Auf dem verlassenen Planeten Aleria kämpft John mit einem beispiellosen Verlust. Soren und Laera suchen nach ihrem vermissten Sohn.

John sinnt auf einem geheimen MND-Planeten nach Rache. Perez will zu einer neuen Art Soldat werden. Kai schwankt zwischen ihrem Spartan-Eid und ihrer Loyalität zum Master Chief. Makee bittet Cortana, ihr bei der Suche nach dem Halo zu helfen.

John-117 steht auf einmal Makee gegenüber. Eine Enthüllung lässt Ackerson an seiner Loyalität zweifeln. In Sorens und Laeras Beziehung kriselt es. Halsey, Kwan und Miranda versuchen, ein Rätsel zu entschlüsseln.

Es kommt zur Entscheidungsschlacht um den Halo. John trifft eine schicksalsträchtige Wahl. Soren und Kwan gehen auf eine Rettungsmission. Halsey und Miranda setzen einen uralten Schrecken frei.