Dexter compte les jours, les heures, les minutes même, depuis son dernier crime : celui de son frère de sang, au sens propre comme au figuré. Son envie de tuer l'obsède. Parvenant à tromper la vigilance du sergent Doakes qui, sans répit, le piste, il s'apprête à exercer sa Némésis sur une nouvelle victime. Alors qu'il est sur le point de parachever son rituel criminel, il échoue de manière incompréhensible dans sa tentative. Cette impuissance passagère le plonge aussitôt dans un océan de doute.

Le cimetière sous-marin de Dexter ayant été découvert par des plongeurs, le FBI dépêche à Miami Frank Lundy, agent fédéral précédé d'une réputation légendaire en charge de l'enquête sur "le Boucher de Bay Harbour". Au même moment, la brigade criminelle tente de démanteler un réseau de trafiquants semant la terreur dans les ghettos latinos. Little Chino, membre de ce gang responsable de plusieurs crimes à la machette, devient alors la nouvelle proie d'un Dexter prêt à accomplir sa justice immanente et avide de retrouver sa capacité à tuer.

Avouant à Rita qu'il souffre d'une addiction sans préciser la nature de celle-ci, Dexter s'engage à suivre les séances des Toxicomanes anonymes. Peu convaincu de l'utilité de cette thérapie par la parole et obnubilé par la traque de sa prochaine victime, il ignore l'intérêt que lui porte manifestement Lila, jeune artiste convaincue de discerner sa part d'ombre. Parallèlement, Debra et Batista intègrent l'équipe de Frank Lundy qui commence son investigation autour du "Boucher de Bay Harbour".

Un lien semble se dessiner entre les différentes victimes du "Boucher de Bay Harbour" : treize d'entre elles ont été suspectées ou jugées pour meurtre. Aux premières loges pour connaître la progression de l'enquête, Dexter constate que l'étau se resserre dangereusement autour de lui et cherche alors le moyen de saboter le travail de Lundy. Ce n'est cependant pas le seul danger qui met en péril son équilibre précaire, une autre menace tout aussi pernicieuse ne demande qu'à s'abattre sur lui : la très troublante Lila.

Debra avise incidemment son frère que Coral Cove, la marina où l'esquif de Dexter est amarré, a été placée sous surveillance vidéo par l'agent Lundy. Comprenant aussitôt que les images risquent de le confondre, il cherche le moyen d'effacer toute preuve de son passage en ces lieux. En pleine confusion, Dexter finit par succomber aux charmes de Lila et, soudainement incapable de mentir, avoue cette relation à Rita. Celle-ci, logiquement blessée, décide alors de se séparer de lui.

Le Boucher de Bay Harbor envoie un manifeste au groupe d'agents spéciaux chargés de sa capture pour leur faire perdre du temps. Dans le même temps Dexter cherche à pousser Doakes à la faute, ce dernier se rapprochant de la vérité sur son passé. La relation de Dexter avec Lila devient de plus en plus charnelle et fusionnelle, ce qui n'est pas vraiment au goût de Debra. Mais le tiraillement d'avec son ancienne vie avec Rita et les enfants est toujours présent, Lila n'apprécie guère ... et son appartement "soudainement" prend feu. De son côté, Debra se rapproche de plus en plus de Lundy.

L'enquête pour retrouver le Bay Harbor Butcher prend une nouvelle tournure interne lorsqu'il est fait état que ce dernier a de fortes chances d'appartenir à la police de Miami. Dexter est saisi de doutes sur l'origine de l'incendie chez Lila, et commence peu à peu à se méfier de son trouble jeu, d'autant que l'attachement à l'excès de cette dernière commence à lui faire perdre pied et baisser sa garde.

Dexter prend conscience qu'il aimerait renouer avec Rita, tandis que Lila continue de s'accrocher à lui en utilisant son entourage. Tout va en revanche pour le mieux entre Debra et Lundy, bien que les deux nouveaux tourtereaux ne soient pas totalement d'accord sur la pertinence de révéler leur liaison. Filé par le FBI, puis convoqué en pleine nuit au poste, Dexter croit bien voir arriver la fin pour lui, surtout après avoir constaté la disparition de sa "boîte à trophées" de son appartement. Mais contre toute attente, c'est sur Doakes que toutes les lumières de la suspicion se braquent. Ce dernier continue d'ailleurs de faire cavalier seul, malgré ses récentes découvertes sur Dexter. Désormais protégé et surveillé en permanence par les agents de Lundy, Dexter est très embêté de ne pouvoir terminer de s'occuper du corps de sa dernière victime, Jimenez, l'assassin de sa mère. Dex finit par trouver une ouverture pour aller finir le boulot, mais tombe sur Doakes qui l'avait pisté.

Dexter hésite sur le sort à réserver à son nouveau captif, Doakes. Envisageant d'abord de le tuer, Dexter se ravise lorsque celui-ci est sur le point de révéler quelque chose sur son père. Dexter décide finalement de fabriquer de nouvelles fausses preuves à la charge de Doakes, et de mener enquête et réflexion sur ce nouveau mystère entourant son défunt paternel adoptif. Au poste, Laguerta continue de soutenir la thèse de l'innocence de Doakes. La relation entre Debra et Lundy prend une légère tournure conflictuelle lorsque Debra comprend que leur histoire risque de se terminer une fois le cas du Bay Harbor Butcher résolu, et Lundy parti enquêter vers d'autres affaires. Les choses s'améliorent doucement en revanche entre Dexter et Rita. Sans doute pas du goût de Lila qui manigance quelque chose de son côté en se servant de sa nouvelle relation d'avec Angel.

Dexter et Rita Bennett reprennent leur relation progressivement en yacht, au beau milieu de la mer, avec toute la famille Bennett pour relier leurs liens, mais Dexter a organisé cela en guise d'adieu, il compte se rendre à la police après les découvertes qu'il a fait sur la cause du décès de son père adoptif Harry. Lila profite de la virée en mer pour se faufiler dans sa voiture et tombe sur son GPS qu'il a utilisé pour pister ses victimes mais aussi pour tracer sa route dans les Everglades jusqu'à la cabane qui retient Doakes. C'est lorsqu'il se prépare à se révéler à sa soeur en tant que "the Bay Harbor Butcher" qu'il se rend compte par les paroles de Deb' qu'il y a Rita, Cody, Astor et elle qui comptent énormément sur lui. Se rendre ? Plus question !

Lila, guidée par le récepteur GPS qu'elle a volé à Dexter, trouve le chalet où est enfermé le sergent Doakes et découvre ainsi la véritable drogue de Dexter, le meurtre. Loin d'être effrayée par cette révélation, elle s'auto-proclame âme-soeur de Dexter et faisant sienne sa folie, tue Doakes en laissant ouvert le robinet d'une bonbonne de gaz. Une explosion s'en suit.