初戦の失態によりニーバよりクビを宣告されるジル。失意のままメスキアの街をふらつくが、それでも内々から湧き上がる邪神討伐の意思は衰えない。そんな折、第三次塔遠征に向けて沸き立つメスキアに英雄王ギルガメスが来訪する。ジルは途中で知り合った不思議な少女カーヤと無口な女戦士アーメイを伴い、王の行列を見物しに行くが、群集の黒山に偶然ニーバを発見する。

駆けつけたニーバの機転により、王暗殺の現場からの脱出を果たしたジルは、その翌日、予定通りに行われた閲兵式に、昨夜絶命したはずのギルガメス王が出席していることに吃驚し言葉を失う。その頃市街では突如現れた巨大スライムが暴れまわっていた。スライムの体内に取り込まれたところをアーメイに救出された少女クーパは、ジルたちが登頂者であることを知ると、自らが仕える主人、魔術師のメルトと共にパーティーに加えて欲しいと願い出るのだが…。

各所でモンスターとの戦いを繰広げる登頂者たちに混じり、ジルたちもまた初戦を迎える。しかし、最初の戦いともあってパーティーは連携が取れず、強敵クサラックの前にいきなり苦戦を強いられてしまう。唯一の登頂経験者であるアーメイの熱心な指導の元、戦闘や登頂に際しての注意点など、必要な心構えを一通り学んだ一行は再びクサラックの群と対峙する。

道すがら立てかけてあった「近道の看板」を通過したジルたちは、えもいわれぬ不思議な現象に行く手を阻まれる。突然男女が逆になってしまったり、気ぐるみを強制で着せられたりと、道中待ち受ける様々な「罠」を切り抜けたジルたちは、やっとの思いで最後の関門にたどり着く。しかし、待ち受けた「出口の扉」は想像以上の難物だった！

順調に歩を進めるジルたち一行は、オーガとの戦闘で壊滅状態にあったパーティーから、ジジという老戦士を救い出す。かつては勇名を馳せた凄腕のガーディアンだったというジジを伴い、ジルたちは立ち寄った居留地で歩を休めようとするが、街の少年に財布をひったくられたり、メルトとクーパーは大喧嘩を始めたりと、まるで落ち着く気配がない。そんな折、売り言葉に買い言葉で、ついにクーパがメルトを見限り、単身パーティーを飛び出してしまう!?

ケルブ将軍率いるウルク軍は、突如現れた片羽のドラゴンにより、立ち往生を余儀なくされていた。偵察隊の全滅という最悪の結果がウルク軍を奮起させ、来るドラゴンとの一大決戦に向けて、塔内はかつてないほど殺気立つ。そんな様子を眼下に見下ろすジル一行とニーバ一行。「龍殺し」の異名を持つニーバに期待を寄せるジルだったが、消極的なニーバの態度に大いに失望する。登頂者たちとウルク軍との連携が必須と、ジルは一人息巻くのだが…？

正体不明の難病に倒れるカーヤ。あからさまに怪しい病名とその症状に、思わず困惑する一行だったが、たった一人真に受けたジルだけは「それは大変だ！」と、大真面目に特効薬を探そうとする。果たして特効薬があるとされるその場所は、ジルたちが知るこれまでの塔とはまるで趣の違う世界だった！ 未知の領域でジルを待ち受ける試練とは一体？

細い支柱のみで構成されたフロアに足を踏み入れたジル一行は、風船型モンスターのバルバルとの戦闘に突入、すっかり様になった連携プレーで敵を翻弄し、最後はメルトの全体魔法で首尾よく敵の殲滅に成功する。しかし、散り際に自爆する習性を持つバルバルの爆発により不安定な構造のフロア全体が崩れ落ちてしまう。フロアの崩落は階層全体に及び、ジル一行のみならず居合わせたニーバ一行とウルク軍も巻き添えをくらい、パーティーの面々は皆離れ離れになってしまうのだった。

「金剛の宮」にまで歩を進めたジルたち一行は、目指す最上階「天空の宮」までもう一歩のところまで来ていた。ニーバ一行やウルク軍、そしてパズズたちもまた、それぞれの道を行軍する。生き残った者たちそれぞれの思惑が交錯する塔内。登頂者たちの幾度目かの邂逅は、ついに熾烈な戦いとなって、邪神の塔に新たな記憶を刻むのだった。

ついに姿を現した邪神ドルアーガ。その巨大な姿に臆することなく、果敢にも立ち向かっていくニーバたちだったが、邪神の圧倒的な力の前に次第に押され始めていく。絶対絶命のピンチに陥ったニーバたちを助けようと、すぐにでも駆け出そうとするジル。しかしカーヤはあくまで最上階を目指そうと主張する。そんなカーヤの手を振りほどき、ドルアーガに向かって走り出すジルだったが…？

ドルアーガを倒すには、ファティナやケルブらと力を合わせる必要があると察したジルは、面々を前に塔の地形をうまく利用した作戦を説明していく。僅かな勝機を作り出すため、ガーディアンとしての本懐でもある囮役を買って出るジル。そんなジルを前にカーヤはただ涙を流すことしかできない。旅の始めとは打って変わり、すっかり頼もしくなったジルは、登頂者たちのさまざまな運命をその背に、再び邪神と対峙するのだった。