大街上接连发生了数起离奇杀人事件，而凶手是“御座众”的机械化妖怪。此时，新宿车站的月台出现了两名男子，一个是为了侦办离奇杀人事件而从本厅派遣来的刑警吴鸣海，另一个则是为了打倒回向而重返新宿的流浪妖怪“鵺”。由于受到人类社会的常识规范，使得吴一直无法找到解决事件的线索；相对的，鵺则顺利地追查到了御座众成员之一的河童。正当鵺手持来福枪瞄准河童时，新的百合音与鸦刚好也在此时出现，他们是透过新宿的庞大意识而诞生的全新城市守护者。

刑警吴鸣海的搭档鹭坂实深信一切都是妖怪所为，后来吴鸣海得知，原来鹭坂实的女儿鹭坂良子曾经说自己目睹妖怪杀掉全班同学，并且因此一直精神恍惚。新宿的隧道中出现神秘红跑车，不断有人在隧道中失去全身体液死去，凶手是妖怪轮入道。鵺第一次遇到轮入道，与其交战，后来轮入道离开。百合音告诉乙羽他的使命是打倒前代鸦“廻向”，恢复城市的平衡。同时轮入道又在隧道出现，乙羽化作鸦前往。隧道中，“御座”化的轮入道击倒了鵺，鸦及时出现，杀掉了轮入道，鵺却突然暴走变身“御座”。百合音让鸦杀死鵺，鸦没有动手，让鵺离开。

乙羽用自己的血救了濒死的鵺，鵺说自己要救被廻向抓去的弟弟，然后离去。之后是乙羽的回忆：在黑社会，天生无痛症，感觉不到疼痛，被当成怪物。后有人追杀乙羽，弟弟礼治帮他逃走，但失败了。礼治被抓住，乙羽则被子弹击中头部坠楼，已近濒死。乙羽救出弟弟了，但弟弟却被另一个哥哥所杀，乙羽杀死身为黑社会老大的哥哥，随后被前来观战的另一个城市的鸦“炎”救走。鵺独自挑战廻向。廻向杀死了被抓起来的乙羽的百合音，随后抓住鵺，把他扔进“核”，乙羽因百合音之死而完全失去鸦的力量。

地面伸出无数“手”，将城市破坏，杀死所有人并吸取他们的血液。警署署长把人们集中到一起避难，告知他们妖怪的存在。随后现出真身，开始吃人，鹭坂实为救女儿死去。乙羽奋力与妖怪战斗，但是身受重伤将要“死去”。乙羽否定自己身为人，后悔自己成为人，此时新的百合音从乙羽的灵魂中诞生，乙羽重新受到召唤，成为鸦。

新生的鸦斩杀了变成妖怪的警署署长，与廻向交战。廻向借助“核”变得无比强大，乙羽和炎联手，却被廻向击败。借助百合音的力量，乙羽来到地下的“核”，救出鵺，鵺让鸦杀了自己并且灵魂附在刀上，鸦将刀刃插向“核”，鵺的灵魂带走了弟弟，整个装置毁坏。鸦乙羽与日向决战并胜利，有人要杀百合音和乙羽本体，被鸦阻止，但鸦没有杀他们，只是说：你们也是要保护的人。随后消失。吴鸣海辞去工作带着良子离开，比奈留选择留在在新宿，百合音和鸦继续守卫着这座城市。